Florian Werkmeister wurde 1983 in Stuttgart geboren. Nach Arbeiten als Regieassistent am Staatstheater Stuttgart studierte er Theaterwissenschaft, Psychologie und Betriebswirtschaft an der Ludwig-Maximilians-Universität München und der University of British Columbia Vancouver.
Während seines Studiums arbeitete er als wissenschaftlicher Mitarbeiter im Rahmen der berufsbegleitenden Weiterbildung Theater- und Musikmanagement, die von der Theaterwissenschaft München gemeinsam mit der Bayerischen Theaterakademie August Everding und dem Deutschen Bühnenverein angeboten wird.
Zwischen 2011 und 2014 war er als Persönlicher Referent des Intendanten John Dew und Schauspieldramaturg am Staatstheater Darmstadt engagiert.
In der Spielzeit 2014|15 leitete er die Baden-Württembergischen Theatertage am Theater und Orchester Heidelberg, an dem er bis zum Ende der Spielzeit 2017/18 als stellvertretender Intendant tätig war. Er übernahm dort unter anderem die künstlerische Produktionsleitung des iberoamerikanischen Theaterfestivals »Adelante!«.
Seit der Spielzeit 2018/19 ist er Künstlerischer Betriebsdirektor und seit 2021 auch stellvertretender Intendant am Schauspiel Köln.